Filogenia e evolução molecular de genes envolvidos na aprendizagem vocal em cetáceos

Abstract

Cetáceos, conhecidos por suas complexas comunicações vocais, utilizam a aprendizagem vocal para diversas funções sociais e ecológicas. Essa rara habilidade permite a modificação e produção de vocalizações através da imitação, e evoluiu independentemente em diferentes grupos de vertebrados. O objetivo deste estudo é investigar como genes possivelmente associados à aprendizagem vocal evoluíram na linhagem dos cetáceos e verificar se há regiões e sítios específicos mais suscetíveis à seleção natural. Para isso, realizamos análises filogenéticas para mapear a evolução desses genes e identificar potenciais padrões de evolução convergente relacionados a essa habilidade. Foram analisados sete genes: TSHZ3, ZNF536, GALC, ERBB4, TCF4, CDH4 e FOXP2. Os seis primeiros foram selecionados pela proximidade com regiões de cromatina aberta no córtex motor de morcegos, sugerindo uma possível relevância para a aprendizagem vocal. Já o gene FOXP2 é amplamente estudado devido à sua associação com mutações que impactam a fala. Para este ge, conduzimos também uma análise de evolução molecular focada em seleção positiva. As análises filogenéticas mostraram que os seis primeiros genes seguem relações evolutivas consistentes com a topologia das espécies, sugerindo baixa convergência evolutiva nas sequências proteicas. Isso indica que a aprendizagem vocal pode estar mais ligada à expressão gênica do que à sequência proteica em si. Em contraste, o gene FOXP2 mostrou uma possível convergência evolutiva entre morcegos e cetáceos, com seis sítios sob seleção positiva, incluindo o sítio 185Q, com suporte significativo (p < 0,05). A presença de uma região POLY-Q nessa área sugere que essas variações podem ter desempenhado um papel na evolução da função do FOXP2, por sua influência na frequência de vocalização, pode provavelmente ter influenciado a aprendizagem vocal e outras adaptações fenotípicas.

Cetaceans, known for their complex vocal communications, utilize vocal learning for various social and ecological functions. This rare ability allows the modification and production of vocalizations through imitation and has evolved independently in different groups of vertebrates. The aim of this study is to investigate how genes potentially associated with vocal learning have evolved in the cetacean lineage and to determine whether there are specific regions and sites more susceptible to natural selection. To achieve this, we performed phylogenetic analyses to map the evolution of these genes and identify potential patterns of convergent evolution related to this ability. Seven genes were analyzed: TSHZ3, ZNF536, GALC, ERBB4, TCF4, CDH4, and FOXP2. The first six were selected based on their proximity to open chromatin regions in the motor cortex of bats, suggesting possible relevance for vocal learning. FOXP2, on the other hand, is widely studied due to its association with mutations that affect speech. For this gene, we also conducted a molecular evolution analysis focusing on positive selection. The phylogenetic analyses revealed that the first six genes follow evolutionary relationships consistent with the species' topology, suggesting low evolutionary convergence in protein sequences. This indicates that vocal learning may be more associated with gene expression rather than protein sequence. In contrast, FOXP2 showed possible evolutionary convergence between bats and cetaceans, with six sites under positive selection, including site 185Q, with significant support (p < 0.05). The presence of a POLY-Q region in this area suggests that these variations may have played a role in the evolution of FOXP2 function, potentially influencing vocalization frequency and likely contributing to vocal learning and other phenotypic adaptations.