A relação dos fatores abióticos e da densidade de Cylindrospermopsis raciborskii (Cyanophyceae) na concentração de cianotoxinas e estruturação da comunidade zooplanctônica em uma lagoa costeira subtropical

Abstract

As relações entre variáveis abióticas, densidade de Cylindrospermopsis raciborskii e concentração de cianotoxinas foram estabelecidas em um lago costeiro subtropical (Lagoa do Peri - Florianópolis/SC - Brasil). O efeito da variação da concentração de toxinas no ambiente natural e a variação da densidade de C. raciborskii sobre população do zooplâncton (Cladocera) foi testado "in vitro"; e, investigou-se potenciais variáveis preditoras de cianotoxinas para este manancial que abastece 100 mil habitantes. Foram coletadas mensalmente amostras de água da Lagoa do Peri (Julho/2013 a Setembro/2014) e analisadas a composição do fitoplâncton, cianotoxinas dissolvidas e intracelulares e variáveis limnológicas. Oito grupos de cianotoxinas (microcistinas, nodularina, microginina, cyanopeptolinas, anabaenopeptinas, anatoxinas, cilindrospermopsina e saxitoxina) foram analisados usando cromatografia líquida associada à espectrometria de massa ionizante (MS/MS). Essas mesmas amostras foram testadas para toxicidade utilizando Daphnia magna. A relação entre a concentração de STX e as variáveis físicas, nutrientes e clorofila-a foi analisada utilizando um conjunto de dados de 45 meses de monitoramento (Março/2007 a Agosto/2014). A comunidade fitoplantônica foi dominada por cianobactérias (97,4% indivíduos por volume), composta por C. raciborskii (55,6%; 1,0 a 3,8 x 104 ind.mL-1) e Limnothrix sp. (41,8%; 0,7 a 3,6 x 104 ind.mL-1), ambas abundantes durante todo o período de estudo. Altas temperaturas e nutrientes (ortofosfato, nitrogênio inorgânico dissolvido (NID) e nitrogênio total) favoreceram a densidade de C. raciborskii. Apenas STX foi encontrada na Lagoa do Peri em baixa concentração (0,013±0,007 µg.L-1) e intracelularmente. A densidade de C. raciborskii teve relação significativa positiva com a concentração de STX na Lagoa do Peri, mas o poder explicativo é de apenas 20% sugerindo não ser um preditor robusto da concentração da toxina no sistema. Já as variáveis abióticas condutividade elétrica e a concentração de NID apresentaram maior poder explanatório (49%) na variação da concentração de STX "in situ". Testes de toxicidade aguda podem ser potencialmente utilizados em triagem preliminar de STX no ambiente natural. Foi observada uma boa correlação linear (84%) entre a concentração de STX no ambiente e o efeito no zooplâncton em testes ?in vitro?. A toxicidade aguda observada para o zooplâncton é melhor explicada pela variação da concentração de STX (amostra bruta ? relação marginalmente significante, p= 0,09, pseudo - R2 = 0,18; e amostra sonicada ? relação significante, p<0,05, pseudo - R2 = 0,16) que pela densidade de C. raciborskii (relação não significante, p>0,05, pseudo - R2 = 0,012). O efeito de intoxicação aguda devido a ingestão de C. raciborskii contendo STX é uma característica definitiva na estruturação da comunidade do zooplâncton, uma vez que seleciona o zooplâncton capaz de coexistir com esta cianobactéria no ecossistema. O mecanismo em que variáveis abióticas regulam a variação da concentração de STXs intracelular em C. raciborskii e a consequente intoxicação aguda do zooplâncton por herbivoria sugere uma estruturação do tipo "bottom-up" para este ambiente.<br>

Abstract : The cyanobacterium Cylindrospermopsis raciborskii produces toxins including saxitoxins (STXs). The main aim was to understand the relation among abiotic variables, cyanotoxin concentration and C. raciborskii density. These relations are very important to manage reservoirs and understand aquatic community structure, but have been few explored in situ. We tested the effect of toxin concentration and C. raciborskii density of natural water samples on a zooplankton population (Cladocera) in vitro. In addition, we investigated some abiotic variables as potential predictors of cyanotoxin concentration in the Peri Coastal Lake (Santa Catarina Island, Brazil). This lake has been historically dominated by C. raciborskii and supplies potable water for about 100,000 local citizens. Water samples was collected monthly between July 2013 and September 2014 being analyzed for phytoplankton composition, intracellular and dissolved cyanotoxins, and limnological variables. A suite of eight cyanotoxin groups (microcystins, nodularin, microginin, cyanopeptolins, anabaenopeptins, anatoxins, cylindrospermopsin, and saxitoxin) was targeted using liquid chromatography tandem (MS/MS) mass spectrometry with electrospray ionization. These samples were also used in ecotoxicological tests using Daphna magna. The relationship among STX concentration and physical variables, nutrients and chlorophyll-a (chl-a) was analyzed using a dataset of 45-month monitoring period (March/2007 to August/2014). The phytoplankton community was dominated by cyanobacteria (97.4% individual per volume), comprised of C. raciborskii (55.6%, 1.0 to 3.8 x 104 ind.mL-1) and Limnothrix sp. (41.8%, 0.7 to 3.6 x 104 ind.mL-1), both abundant during the entire study period. High temperatures and nutrients (orthophosphate, dissolved inorganic nitrogen - DIN and total nitrogen - TN) favored the C. raciborskii density. STX was the only cyanotoxin found in the Peri Coastal Lake, in low concentration (0.013±0.007 µg.L-1), and concentrated intracellularly. C. raciborskii density had a significant positive relation with STX concentration, but explained only 20% of the variation in STX concentration. This suggests that C. raciborskii density alone is not a reliable predictor of STX concentrations in this system. However, the abiotic variables as electrical conductivity and DIN concentration provided the greatest explanatory power (49%) for STX concentration in situ. The acute toxicity tests can potentially be used in preliminary screening of STX in the natural environment. We observed a good linear correlation (84%) between STX concentration in the lake with effect on zooplankton in the in vitro tests. The acute toxicity observed on the zooplankton is better explained by the variation in STX concentration (whole water samples - marginal significant relation, p= 0.09, pseudo - R2 = 0.18; and sonicated water samples - significant relation, p<0.05, pseudo - R2 = 0.16) than by the C. raciborskii density (no significant relation, p>0.05, pseudo - R2 = 0.012). The acute intoxication effect of grazing upon STX-containing C. raciborskii is a defining feature in zooplankton community structuration, as this selects for zooplankton that are able to coexist with toxic C. raciborskii in this ecosystem. The abiotic variables have a role on the regulation of intracellularly STX concentration in C. raciborskii and there is acute intoxication in the zooplankton as consequence of the herbivory, so the bottom-up processes seems to drive community structure in Peri Coastal Lake.